砷(As)对大多数生命体均具有强烈的生理毒性, 其在人体中的持续积累会导致皮肤癌、肝脾肿大和肝、肾等器官的癌变(Tripathi et al., 2007; 李婧菲等, 2013; Tuutijarvi et al., 2009).世界卫生组织(WHO)将As列为“已知人类致癌物质”, 同时, 国际癌症研究署将无机As定级为“第一类明确致癌物质”.在东南亚和南亚地区, 由于采用高As地下水作为灌溉水而导致的稻田土壤和稻米As污染已使数百万人遭受As中毒的严重威胁(Bhattacharya et al., 2007; Fendorf et al., 2010).我国也是世界上As污染最严重的国家之一(Rodríguez Lado et al., 2013), 特别在我国矿山分布较为集中的湖南、浙江、云南、广西、广东等省区, 大面积稻田正在受到来自采矿和冶炼过程所排放的As污染侵害(王莹, 2011; 蔡保松等, 2004; 雷鸣等, 2014; 陈灿等, 2015; 宋波等, 2014), 而在所有谷物类作物中, 水稻对As的吸收和转运能力最强(王永杰等, 2010; Williams et al., 2007; Heikens, 2006), 特别在淹水条件下, 还原态As(Ⅲ)依次通过位于水稻根系皮层细胞膜外侧和内侧的高效Si水通道蛋白Lsi1和Lsi2进入水稻根系(Ma and Yamaji, 2008), 经木质部和韧皮部高效转运大量积累于籽粒中而造成稻米As污染.因此, 针对土壤-水稻系统As污染, 建立高效、原位的修复方法体系已成为关系我国稻田土壤质量和稻米安全的重要现实需求.
大量研究表明, 铁(Fe)氧化物能够通过与氧化态As(Ⅴ)或还原态As(Ⅲ)形成稳定的内层单齿或双齿配合物而有效降低As在土壤中的迁移性与生物可利用性(Ultra et al., 2009; Miretzky and Cirelli, 2010).但是, 单一Fe氧化物对土壤具有酸化作用, 会引起复合污染土壤中Cd、Pb等重金属水溶性的显著升高, 同时可能造成土壤板结, 因此, 多数情况下单一Fe氧化物并不适宜As污染耕作土壤的有效修复(Hartley and Lepp, 2008).普通铁氧化物如赤铁矿在常见环境pH(3~9) 条件下对溶液体系中As(Ⅲ)的去除效率一般为16.3%~40.7%(王强等, 2008; 陈雯等, 2009), 针铁矿和磁铁矿对液相As(Ⅴ)的去除效率一般为18.2%~54.5%和10.4%~80.6%(孙林等, 2016), 而肖静等(2012)和刘喜等(2012)研究均发现, Fe改性活性炭对溶液体系As(Ⅲ)和As(Ⅴ)的去除率可达到90.5%和99.7%.相较于活性炭, 在低温( < 700 ℃)热解条件下制备的生物炭具有更为丰富的表面酸性含氧官能团(Manyà, 2012), 且制备成本相对较低, 因此, 本课题组前期以生物炭为载体应用化学沉淀法制备了负载铁生物炭(FeBC), 该FeBC具有较高的孔隙度(0.21~0.25 cm3·g-1)(Zhang et al., 2016), 这将有利于改善土壤结构, 避免土壤板结; 同时, 杨兰等(2016)研究发现, 铁改性生物炭可以提高土壤pH值, 有利于减缓土壤酸化.FeBC对水溶态As(Ⅴ)表现出高效吸附能力, 24 h内可使As(Ⅴ)浓度由5000 μg·L-1降低至 < 10 μg·L-1(Zhang et al., 2016).在利用FeBC钝化石门雄黄矿高As矿渣的实验中, FeBC使尾渣As浸出浓度由103.7~173.5 mg·L-1显著降低至17.3~38.6 mg·L-1, 钝化效果远高于铁/锰矿石(杜艳艳等, 2017).与As溶液体系和雄黄矿高As矿渣相比, 土壤-水稻系统包含一系列更为复杂的生物化学反应, 特别是在土壤-As-根系交互作用最为强烈的根际微界面, FeBC能否对土壤As溶出和根系As吸收产生显著的减控作用?这是一个悬而未决的重要科学问题.为此, 本研究利用盆栽实验, 设置梯度FeBC处理, 对水稻进行全生育期培育, 沿时间剖面对根际土壤Eh、pH和孔隙水As、Fe含量进行分析测定; 利用化学提取结合同步辐射微区X射线荧光技术探析FeBC对水稻根表Fe、As含量的影响; 在此基础上, 深入分析了FeBC对根表铁膜和稻米As积累的影响模式与形成机制, 以期为提高Fe基钝化剂在控制稻田土壤As污染中的应用效能和规避可能产生的环境风险提供有益参考.
2 材料与方法(Materials and methods) 2.1 实验材料供试土壤:来自湖南省慈利县国太桥乡星明村王家湾某稻田土壤(29°39′23″N, 111°2′8″E), 该区年平均气温16.8 ℃, 年降水日143.2 d, 年降水量1403.8 mm(王振华, 2012).由于接近石门雄黄矿核心区, 该区域稻田土壤普遍受到不同程度As污染.采样时取稻田表层(0~20 cm)耕作土, 自然风干后混匀过2 mm筛备用.供试土壤的基本特性见表 1.
负载铁生物炭(FeBC)的制备:将取自江西瑞昌市某无污染农田的稻草秸秆洗净、烘干并粉碎过2 mm筛, 置于气氛炉(BF51732 BPMC-1, Thermo Scientific, USA)中, 在持续通入N2条件下以6 ℃·min-1的速率升温至450 ℃, 并在此峰值温度下热解1 h, 冷却至室温后获得稻草基生物炭, 对其研磨后过2 mm筛.配置0.1 mol·L-1 FeCl2溶液, 取定量的稻草基生物炭, 按1:15(W:V)比例混合, 充分搅拌反应24 h, 该过程中, 按FeCl2·4H2O:NaClO=1 g:2 mL的比例每6 h加入NaClO, 并采用1 mol·L-1 HCl或NaOH调节保持反应体系pH于4.5~5.0(Gu et al., 2005; Baig et al., 2014).反应完成后, 离心过滤, 并用超纯水对固相清洗3遍, 得到FeBC, 于60 ℃下烘干至恒重备用.
供试水稻:株两优611, 购于湖南省亚华种子有限公司.
2.2 实验设置 2.2.1 水稻育苗经晒过的种子通过清水浸泡进行选种, 得到成熟而饱满的种子.用70%的酒精杀菌1 min, 再用6% NaClO浸泡30 min, 然后反复漂洗, 紧接着用45 ℃温水浸泡15 min, 迅速沥干后进入保温催芽, 每天清洗2次并继续保温催芽, 直至破胸露白.
2.2.2 盆栽设计设置0.5%、1%、2%(w%)3个FeBC处理和1个对照(CK), 每个处理和CK均包含3盆平行样, 每盆装土4.5 kg(280 mm×240 mm).通过适量添加蒸馏水使FeBC与稻土充分混合, 每天搅拌, 在保持土面湿润状态下稳定28 d.水稻直播前1周, 施加底肥CO(NH2)2和K2HPO4, 平均每千克土施加N、P、K分别为120、30、75.9 mg, 每天搅拌2次, 持续4 d, 之后稳定3 d.将催芽的种子均匀放置于盆中, 幼苗期内使土面始终保持一薄层水, 水稻生长中期实行干湿交替, 收获前10 d排水晒田.将土壤溶液采样器(Rhizon, MOM-19.21. 21F, 荷兰)在水稻直播后第17 d插入水稻根际部位, 从第19 d开始, 定期(每4 d)对水稻根际区的孔隙水进行抽取.水稻培育共持续132 d至籽粒完全成熟.
2.3 采样与分析方法 2.3.1 水稻根际区pH与Eh自水稻直播后第6 d开始, 每4 d利用氧化还原电位仪去极化法自动测定仪(FJA-6, 南京传滴仪器设备有限公司)对水稻根际区pH和Eh进行测定, 并实时记录各处理水稻的生长状况.
2.3.2 水稻根际孔隙水自水稻直播后第19 d开始, 每4 d对根际区的孔隙水进行抽取, 分别利用原子荧光光度计(AFS, LC-AFS6500, 北京海光仪器有限公司)和原子吸收分光光度计(AAS, AAnalyst 900T, Perkin Elmer)测定当天所得新鲜水样中的As、Fe浓度.
2.3.3 水稻根际土As化学形态在分蘖期与成熟期将根系取出, 小心收集与根系紧密粘连的根际土, 自然风干后磨碎过2 mm筛.根据Wenzel等(2001)所建立的土壤As赋存形态分级提取法(表 2), 对根际土As形态进行提取分析.
根表铁膜的提取及其与白根内As、Fe含量的测定:利用连二亚硫酸钠-柠檬酸钠-碳酸氢钠(DCB, dithionite-citrate-bicarbonate)法提取新鲜根系的表面铁膜(Liu et al., 2008):将水稻收获后的新鲜根系依次采用自来水和去离子水充分洗净并拭干, 取适量根于烧杯中, 加入40 mL DCB浸提液(0.03 mol·L-1的Na3C6H5O7·2H2O、0.06 mol·L-1的Na2S2O4和0.125 mol·L-1的NaHCO3), 于室温下静置30 min后将浸提液过0.22 μm滤膜, 定容后分别利用AFS和AAS测定其中As、Fe含量.将提取根表Fe膜后的白根于60 ℃下烘干72 h至恒重, 参考美国环保部的标准方法(US EPA3051a)对白根进行消解:称取0.25 g样品置于消解罐中, 加9 mL浓HNO3和3 mL浓HCl, 旋紧后放入微波消解仪(CEM MARS6, Matthews, NC, USA), 20 min温度升至180 ℃, 在峰值下保持20 min, 待冷却至室温后, 取出消解罐, 并在150 ℃电热板上赶酸60 min, 过滤并定容消解液, 分别利用AFS和AAS测定As、Fe含量.
微区X射线荧光分析(μ-XRF):该部分检测是在北京同步辐射装置(BSRF)4W1B光束线上进行的.CK和2% FeBC处理中未经DCB提取的部分新鲜根样收获后置于液氮中冷冻, 上机检测前置于冷冻干燥机(FD-1, 北京博医康实验仪器有限公司)中干燥.首先取部分冷冻干燥的根样粘贴于无干扰杂质的荧光专用胶带上, 再固定在样品框架上进行分析检测.同步辐射光经过单色化和聚焦以45°角入射在根上, 步长300 μm×125 μm, 每个样点停留时间为10 s, 死时间在30%以下, 通过测量45°角X射线荧光光谱, 得到根表面As、Fe空间分布与相对含量的原始信息.
2.3.5 秸秆与稻谷As、Fe含量的测定对收获后各处理中水稻植株的地上部秸秆与稻谷, 依次采用自来水和去离子水进行清洗, 之后在105 ℃下杀青30 min并于60 ℃下烘干72 h至恒重.对稻谷样品进行脱壳, 之后分别对秸秆、稻壳和糙米样品进行研磨过筛(0.154 mm).采用2.3.4节方法对样品进行微波消解处理并测定As、Fe含量.
2.3.6 数据处理与统计分析实验数据利用Excel进行处理后采用OriginPro 9.0和CorelDRAW X7进行制图, 利用SPSS 22对相关数据进行统计分析; μ-XRF原始图谱采用PyMca4.7.3软件进行处理:将每个样点的数据从ANS转换为spe格式, 再进行单点的数据点拟合并选择拟合元素(As、Fe), 批量处理所有的样点数据, 利用OriginPro 9.0对所有数据进行归一化处理并作图.
2.3.7 质量控制与质量保证本实验中, 每个处理包含3~6个平行样.样品的消解和检测同时包含空白、标准大米(GBW10010(GSB-1), 国家标准物质中心)或标准土样(GBW07404(GSS-4), 国家标准物质中心).此外, 在样品分析测试过程中, 标准曲线拟合优度R≥0.9995;每10个样品的测定中安插一个校准标准液.以上方法用来对消解和分析测试全程进行质量控制和保证.
3 结果与分析(Results and analysis) 3.1 FeBC对水稻根际化学特性与As溶出特性的影响与机理分析水稻全生育期内, 各处理根际区Eh和pH的动态变化如图 1所示.自播种后35 d开始, 各FeBC处理下的根际Eh开始明显低于CK, 且FeBC比例越高, 根际Eh越低.随水稻生长时间的延长, 各处理根际Eh均逐步上升, 推测这可能是随着水稻根系生长的扩展与延伸, 氧扩散层范围逐渐增加, 导致根际氧浓度升高(欧媛, 2015).相反, 根际pH随着水稻生长期的延长而逐步降低, 且相关性分析发现, 根际区Eh与pH之间存在显著负相关(p < 0.01), 这与特定土壤条件下pe+pH为一定值(0~20.78, Eh(mV)=59.2 pe)的规律一致(Lindsay, 1979).该现象可由根系泌氧量的动态变化进行理解:随水稻生长时间的延长, 根系向土壤泌氧量的逐步增加有利于根际区好氧微生物和根系呼吸作用的加强, 从而可增加有机物的矿化速率, 使CO2与有机酸的生成量增加(李真等, 2010; 许宽等, 2013), 该过程可能是导致水稻根际pH降低的重要原因.水稻根际pH的下降同时伴随着孔隙水As、Fe浓度的逐步减少(图 1b~d), 指示酸性条件有利于Fe-As共沉淀物的形成, 这与张雪(2009)和吕洪涛等(2008)的研究结论一致, 即Fe-As共沉淀物的溶解度随体系pH升高而急剧增加, 稳定性明显下降; 而当溶液呈弱酸性(pH =4~5) 时, Fe-As共沉淀物的稳定性较好, As释放量在较长的时间内保持较低水平.与CK相比, FeBC处理使根际孔隙水As、Fe浓度自水稻播种后第35 d开始均显著增大, 且增幅随FeBC用量的增加而升高(图 1c~d).相关性分析发现, 根际孔隙水As、Fe浓度存在显著正相关关系(p < 0.01)(图 1e), 而根际孔隙水As浓度与Eh呈显著负相关(p < 0.01)(图 1f), 该结果表明, FeBC处理使水稻根际Eh趋于下降, 导致根际土壤As出现还原性溶解.那么, FeBC的加入为何会导致根际区土壤Eh的下降?笔者对该现象形成的主要原因做出以下推理:FeBC处理向稻土中输入的元素Fe在水稻生长过程中逐步沉积于水稻根系表面, 逐渐增加的根表铁膜(图 3d)导致根系向根际区的泌氧过程开始受到阻滞, 根际区溶氧量的逐步减少使土壤Eh出现下降.由于本研究未对水稻根系泌氧量进行全程测定, 因此, 以上推论还需进一步实验验证.一般而言, 土壤Eh低于100 mV时, Fe(Ⅲ)氧化物开始大量还原形成Fe(Ⅱ)(曲东等, 2005; 迟光宇等, 2010; Hyun and Lee, 2005), 特别当植物在生长旺盛时期对Fe的需求量增大时, 根表铁膜中的Fe(Ⅲ)也会被还原为Fe(Ⅱ)(姚海兴和叶志鸿, 2009; 何春娥等, 2004).由于铁氧化物是As在土壤和铁膜中最主要的赋存结合形态(Norra et al., 2005; 刘文菊和朱永官, 2005), 伴随着铁氧化物的还原性溶解, As的溶解释放将随之发生.由此可见, Fe基钝化剂向土壤中的加入可能通过增强水稻根表铁膜的形成量而抑制根系泌氧作用, 进而导致根际土壤孔隙水As浓度升高.
对根际土中As化学赋存形态的分析结果显示, 非晶体Fe/Al氧化物结合态As含量在分蘖期和成熟期均随FeBC用量的增加而呈升高趋势(表 3).例如, 成熟期2% FeBC处理使该形态As含量相较于CK显著提高了14.8%.这一结果表明, FeBC中所负载的Fe氧化物在稻土中主要以非晶质态存在.由于结晶度和稳定性较弱, 土壤非晶态铁氧化物是还原条件下水溶态Fe(Ⅱ)形成的主要来源(郭伟等, 2010), 由此可推测, 根际土壤孔隙水As含量的增加也可能主要来源于此形态, 这与本研究中土壤孔隙水As、Fe含量同步升高并呈显著正相关一致(图 1c~e).
分蘖期, 根表铁膜和白根As含量随着FeBC的加入而降低; 成熟期, 随着铁膜形成量的增加, 铁膜和白根As含量趋于升高(图 2c~d), 表明FeBC在水稻生长初期能够对土壤As产生钝化效应, 但在水稻生长后期, 则可促进根表铁膜和白根对As的吸收.
水稻体内发达的通气组织使根系具有泌氧能力, 导致土壤水溶态Fe(Ⅱ)在根表沉积形成Fe氧化物胶膜.已有研究表明, 铁膜可将As固定在根表并阻碍As向根系内转运(Carbonell Barrachina et al., 1998; Hossain et al., 2009; 薛培英等, 2010).但是, 也有研究显示, 根表铁膜对As的富集促进了水稻根系和地上部分对As的吸收积累(邓丹, 2009; 郭伟等, 2010).本研究中, CK与FeBC各处理中的根表铁膜形成量在分蘖期基本持平, 但由于水稻生长初期FeBC能够对土壤As产生钝化效应(图 2a), 因此, 该时期根表铁膜中的As含量随FeBC比例的升高而呈降低趋势; 相应地, 该时期各FeBC处理中的白根As浓度较CK下降26%~73%, 且FeBC比例的升高使白根内As浓度的降低幅度逐步增大(图 2b); 相关性分析显示, 分蘖期内根表铁膜As含量与白根As浓度存在显著正相关性(p < 0.05).
水稻由分蘖期进入成熟期的过程中, 各FeBC处理中的根表铁膜形成量提高了37%~76%, 同时, FeBC处理使根表铁膜中的As含量相较于CK均趋于升高(图 2c), 这一变化可由μ-XRF分析所显示的2% FeBC根系表面As、Fe荧光强度均显著高于CK而得到确凿印证(图 3).同时, 值得注意的是, FeBC处理也相应地使成熟期白根As浓度高于CK(图 2d), 并且, 由分蘖期进入成熟期过程中, 根表铁膜和白根中As、Fe含量的增加速率总体随FeBC比例的增大而升高, 且As浓度的升高速率大于Fe(表 4), 表明随水稻生长时间的延长, FeBC同时加速了根表铁膜和内部白根对As的富集与吸收, 这与郭伟等(2010)、胡莹等(2013)研究所发现的根表铁膜促进了水稻植株对As的吸收相一致.与以上结果相X反, Hossain等(2009)和Liu等(2004)研究显示, 根表铁膜的存在能够减少和阻控根系As吸收, 是As进入根系的障碍层.以上各研究所得到的根表铁膜在As吸收转运中所发挥的截然相反的作用可能与铁膜的形成量有密切关联.为此, 笔者对包括本研究在内的已有文献(郭伟等, 2010; 胡莹等, 2013; Syu et al., 2013)所报道的水稻根表铁膜中Fe浓度和白根内As含量进行相关分析, 结果显示, 水稻根表铁氧化物的形成量对根系As吸收的作用可能存在一个转换区间(图 4):当根表铁膜量 < 20~25 mg·g-1时, 其主要发挥根系As吸收的“障碍层”作用, 能够显著阻控As向根皮层内的转运; 但是, 当铁膜形成量高于此区间阈值时, 铁膜对根系As吸收的阻滞作用明显减弱, 而对根系吸收As的促进作用开始凸显.同时, 来自不同文献的数据显示, 当铁膜形成量高于转换区间阈值时, 白根As含量的增加速率有较大差异, 这可能与稻土水分状态、土壤总As浓度和土壤As生物有效性有关.根表铁膜对水稻As吸收的双重作用特征与部分文献报道高度一致, 例如, 水稻根表铁膜含量的增加促使稻杆P含量随之升高, 当铁膜含量由0.2增加至24.5 mg·g-1时, 稻杆P含量升高72%, 这一结果指示根表铁膜对P的富集成为了根系高效吸收P的基质与来源(Zhang et al., 1999).类似地, Aster tripolium L.对Zn的吸收也呈现出同样的特点, 即根表铁膜中所富集的高浓度Zn被根系活化并同步吸收, 导致根系内Zn浓度在根表Fe>500 nmol·cm-2时迅速升高(Otte et al., 1989).本研究中, 产生根表铁膜促进白根As吸收这一现象的微观机理可能包含两个方面:① 铁膜厚度的增加通过影响根系向外的泌氧强度和(/或)对根系分泌物的截留量而导致根表铁氧化物中As的化学结合形态和溶解性发生改变, 由此导致铁膜中As的根系可利用性升高; ② 铁膜厚度的增加使根际区Eh降低(图 1a), 由此导致根际土壤As发生还原性溶解(图 1c), 且由于还原态As(Ⅲ)(pKa1=9.2) 在通常土壤pH(1~9) 条件下主要以未解离的H3AsO3分子形态存在(Zhao et al., 2009; Zhu et al., 2015), 因此, 其对铁氧化物的亲和力与结合强度相对于氧化态As(Ⅴ)较弱(沈珺, 2015), 更容易通过根表铁膜进入根皮层.以上两种假设目前尚未得到相关实验的全面支持, 对这一科学空白的深入解析能够为有效利用铁基钝化剂阻控水稻As吸收提供关键参考, 同时可充分避免稻土As溶出浓度与生物有效性升高的风险.
由图 5a可见, 0.5%~2% FeBC处理并未对糙米As含量产生有效的减控作用.相关性分析显示, 糙米As与谷壳和白根As含量均呈显著的正相关关系(p < 0.05)(图 5c~d), 而与铁膜As含量无显著相关性.糙米As与各时期孔隙水As的相关性分析表明, 分蘖拔节期内的根际孔隙水As浓度与糙米As含量呈显著的正相关关系(p < 0.05)(图 5e), 但糙米As浓度与其他时期孔隙水As浓度无相关性.FeBC处理下糙米As含量的升高可能是由于FeBC使根表铁膜对As的过量富集成为了水稻吸收和转运As的“源”, 这一结果指示该材料并不适合于稻田As污染控制, 其根际发生过程与生物化学驱动机制值得继续深入探索, 为充分利用Fe基材料提高稻田As污染钝化效率、防控稻田As污染修复的环境风险提供科学保障.
1) 随水稻生长时间的延长(>35 d), FeBC处理使根际土壤Eh明显下降, 导致孔隙水As、Fe浓度同步升高.
2) FeBC对水稻根际As生物有效性的影响随水稻生长阶段的转换而发生改变.成熟期, FeBC处理使根表铁膜大量形成(54.68~56.19 mg·g-1), 但这一过程却促进了根系对As的吸收和糙米对As的积累.
3) 根表铁膜在根系As吸收中发挥的作用与其形成量密切相关并存在一个转化区间(20~25 mg·g-1), 当根表铁膜的形成量高于此区间阈值时, 将促进根系As吸收, 加重稻米As污染.因此, 揭示该现象的形成机制已成为一个值得深入研究的重要科学空白.
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