2021, Vol. 41
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2. 河北省污染防治生物技术实验室, 石家庄 050018
2. Biotechnology Laboratory for Pollution Control in Hebei Province, Shijiazhuang 050018
湖泊作为维持人类生存和发展的重要水生态系统(杨柳燕等, 2019), 在水源涵养、气候调节、生物多样性保护和经济发展中发挥着重要作用(Penning, 2012; 刘丹等, 2019; 相晨等, 2019; 宋晓薇等, 2019).同样, 湖泊因具有明确边界且通常位于人口密集的平原, 也极易受到严重的人为干扰(Yang et al., 2017).近年来, 随着工业化和城市化的发展, 人类活动影响加剧(卞少伟等, 2016), 导致湖泊环境问题日益凸显, 如富营养化(Wu et al., 2010)、生物多样性减少(梁红等, 2018), 以及服务功能退化(孟云飞等, 2019)等.其中, 底栖动物群落作为湖泊生态系统中的重要组成部分, 在维持生态系统的物质循环和能量流动中发挥着重要的作用(Vanni et al., 2002; 张宇航等, 2018; 刘淑丽等, 2019;王琰等, 2019).然而, 值得关注的是, 底栖动物群落对环境变化非常敏感, 并且人类生产生活产生的污染物会影响底栖动物群落结构的组成.环境变化会引起底栖动物群落的丰富度、生物量及物种组成发生改变(Marcello et al., 2017), 这些影响因素包括物理因素(如底质(Bazzanti et al., 2012)、温度(许亚红等, 2019)、水流(Pedro et al., 2008)、水深(杨青瑞等, 2010))和化学因素(如溶解氧(其木乐等, 2020)、氮(Yu et al., 2018)、磷(蔡佳亮等, 2011)).人为干扰会导致底栖动物生境条件改变, 进而影响底栖动物的群落结构和多样性.因此, 以底栖动物群落作为生物指示群落, 易于明晰人为干扰对湖泊生态系统的影响.
白洋淀作为华北地区最大的浅水草型湖泊, 在维持区域生物多样性和生态安全中发挥着重要的作用, 尤其在雄安新区成立后, 白洋淀将为构建蓝绿交织的新区提供重要生态支撑.然而, 近年来由于自然因素和人为活动的共同影响, 导致白洋淀面临着复合污染严重(汪敬忠等, 2020)、水域面积减少(Xu et al., 1998; 姚敏奇, 2019)、水生态系统不断退化和生物多样性下降(张素珍等, 2007)等生态环境问题.自2017年雄安新区设立后, 人们对白洋淀实施了多项生态恢复措施, 包括生态补水和入湖污染物削减等, 对白洋淀生态系统恢复产生了显著效果.目前, 多数研究关注白洋淀水环境改善效果(刘鑫等, 2020)及其对浮游生物的影响(李娜等, 2020), 然而对白洋淀底栖动物群落结构和多样性则较少关注.鉴于此, 本研究以白洋淀为研究对象, 分析2009年和2018年白洋淀底栖动物群落组成和多样性指数及主要水体和沉积物理化参数, 识别不同时期白洋淀底栖动物群落及其主要环境影响因子, 以期为下一步生态环境整治工程的实施提供理论基础.
2 材料与方法(Materials and methods) 2.1 研究区概况白洋淀由藻苲淀、马棚淀、腰葫芦淀等143个大小不等的淀泊组成, 总面积为366 km2, 是华北地区最大的内陆浅水湖泊(朱金峰等, 2019; 闫欣等, 2019; 雷瑾等, 2019).自20世纪60年代以来, 白洋淀上游河流来水持续减少, 连续5年的干旱(1983—1988年)对湖泊生态系统产生了重大影响(Yi et al., 2018).水位和养分含量是降低湖泊生态稳定性的重要压力源, 降雨减少和自然径流减少也加速了水生生态退化(Kong et al., 2017).强人为干扰作用下使白洋淀形成了包括居民区、养殖区、旅游区在内的各种生境, 导致白洋淀水环境污染形势严峻, 从而严重影响白洋淀生态系统健康, 并造成白洋淀生物多样性下降.为了研究长期强人为干扰对白洋淀底栖动物群落组成和多样性指数的影响, 识别其主要环境影响因子, 本研究于2009年和2018年的4月和8月分别在白洋淀8个区共32个采样点(图 1), 采集底栖动物样品、水体和沉积物样品.其中, Ⅰ和Ⅱ区因其主要受到城市污水的污染, 称为重度干扰区(HD)；Ⅴ、Ⅶ和Ⅷ区主要受养殖业和农村生活污水的污染, 称为中度干扰区(MD)；Ⅲ、Ⅳ和Ⅵ区较少受人为干扰, 称为轻度干扰区(LD).
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| 图 1 白洋淀位置及监控点分布 (Ⅰ. 藻苲淀区, Ⅱ. 南刘庄区, Ⅲ. 烧车淀区, Ⅳ. 枣林庄区, Ⅴ. 淀头区, Ⅵ. 圈头区, Ⅶ. 采蒲台区, Ⅷ. 端村区) Fig. 1 Sampling sites of Baiyangdian Lake |
利用改良的1/16 m2彼德森采泥器进行定量采样, 每个采样点重复采集3~4次(陈伟明等, 2005)；采集的样品用孔径为40目网筛进行筛选洗涤, 将筛选出的底栖动物用福尔马林溶液(4%)固定(Yu et al., 2018).底栖动物的种类鉴定根据分类学特征尽可能鉴定到种级水平(刘月英等, 1979; Brinkhurst et al., 1986; Morse et al., 1994), 进行计数和称重, 根据采样面积换算成密度(ind · m-2)与生物量(g · m-2)(张璐璐, 2013).
2.3 水体和沉积物样品采集与主要理化因子分析采用容量为4 L的低密度聚乙烯容器收集经BC-2300便携式自动水质采样器采集的水样, 在低温下保存并送回实验室进行分析.水深(Water depth, WD)、pH、温度(Temperature, T)和溶解氧(Dissolved oxygen, DO)等指标直接在现场用便携式水质分析仪(HYDROLAB, DS5X)进行测定(Tesgaye et al., 2006; 张欢等, 2015).参照相关国家标准方法(《水和废水分析检测方法(第4版)》)(国家环境保护总局《水和废水监测分析方法》编委会, 2006), 在实验室内进行硝酸(NO3-)、氨氮(NH4+)、总氮(TN)、总磷(TP)、磷酸盐(PO43-)等指标测定(Ma et al., 2011).
将沉积物样品用聚乙烯塑封袋封口标记, 冷藏并送至实验室分析.干燥后的样品转移至玻璃盘中, 筛选去除异物, 用聚乙烯袋保存备用(张璐璐, 2013).沉积物总氮(TNs)和总磷(TPs)按照标准方法(GB7173—1987和GB9387—1988)测定(陈伟明等, 2005)；沉积物总有机碳(Total Organic Carbon, TOCs)根据GB9834—1988标准方法进行测定(鲁如坤等, 2000).
2.4 底栖动物统计分析方法底栖动物群落特征分析采用Shannon-Wiener多样性指数(H′)(Shannon-Wiener, 1949)、Margalef丰富度指数(D)(Margalef, 1958)、Pielou均匀度指数(J)(史键等, 2013)、物种优势度指数(Y)(Lampitt et al., 1993), 具体计算公式如下所示：
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式中, ni为第i种的个体数；fi为底栖动物出现的频率；N为该水体所有底栖动物个体数的总和; S为物种总数; 当某一种生物的Y≥0.02时可认为优势种类.
2.5 数据分析利用CANOCO4.5软件进行多元相关分析, 主要采用非约束线性模型的主成分分析(Principal component analysis, PCA)和约束线性模型的冗余分析(Redundancy analysis, RDA).在进行生物数据(生物密度和生物参数)与环境因子多元相关分析前, 首先对生物数据进行非约束排序, 排序结果显示4个排序轴均小于3, 选用线性模型更加合理, 因此, 在约束排序中选用冗余分析(Terbraak, 1986), 并对生物密度数据进行对数转换.生物密度数据在排序前进行中心化, 进行冗余分析时对生物密度数据进行标准化处理.冗余分析中环境变量的筛选采用向前引入法(a=0.05), 基于蒙特卡洛置换检验约束模型的显著性(n=9999).水体和沉积物理化参数数据及多样性指数均在SPSS24中进行单因素方差分析.利用Origin8.6及ArcGIS10.5进行绘图.
3 结果与分析(Result and analysis) 3.1 水样和沉积物样品理化特征分析就空间分布而言, 水体理化参数中除DO、pH、WD和T外, 其它理化参数均在重度干扰区呈最高值, 沉积物中TNs和TPs在重度干扰区最高, 其次为中度干扰区；就时间变化而言, 除DO、pH外, 2009年其它水质和沉积物理化参数的值高于2018年, 且TN、NH4+、NO3-和沉积物TPs呈显著差异(p < 0.05)(图 2).
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| 图 2 2009年和2018年水体和沉积物理化参数空间分布 (a.沉积物理化参数, b.水体理化参数, c.水深, d.温度和pH) Fig. 2 Spatial distribution of physical and chemical parameters of water bodies and sediments in 2009 and 2018 |
就群落组成时间变化而言, 2009年共采集大型底栖动物21(属)种, 隶属于3门4纲10科；2018年共采集24(属)种大型底栖动物, 隶属于3门6纲15科.与2009年相比, 2018年底栖动物群落种类呈增加趋势.就群落组成空间分布而言, 2009年和2018年底栖动物种类在重度干扰区最少, 分别为2种(属)和14种(属)；在轻度干扰区分别为15种(属)和20种(属).就优势种空间分布而言, 2018年优势种在轻度干扰区多为软体动物和甲壳类动物, 在重度和中度干扰区优势种则以水生昆虫为主.此外, 2009年白洋淀底栖动物优势种均为耐污种, 而2018年白洋淀底栖动物优势种包含清洁种和耐污种.就优势度时间变化而言, 2018年底栖动物优势种优势度比2009年增加.就物种平均丰度空间变化而言, 2009年和2018年重度干扰区丰度最低；就物种平均丰度时间变化而言, 与2009年相比, 2018年白洋淀底栖动物群落物种丰度呈增加趋势(图 3).
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| 图 3 2009年和2018年白洋淀底栖动物群落结构组成(a)和物种丰度(b) Fig. 3 Community structure composition (a) and species abundance (b) of benthic Fauna in Baiyangdian Lake in 2009 and 2018 |
就底栖动物密度而言, 2009年共采集底栖动物2260个, 其密度为0.00~776.00 ind · m-2, 平均密度为282.50 ind · m-2；且在中度干扰区平均密度最高为438.67 ind · m-2, 重度干扰区平均密度最低为28.00 ind · m-2(图 4a).2018年共采集白洋淀底栖动物6584个, 其密度为354.00 ~1338.00 ind · m-2, 平均密度为823.00 ind · m-2；在轻度干扰区平均密度最高为1080.67 ind · m-2, 重度干扰区的平均密度最低为515.00 ind · m-2(图 4b).与2009年相比, 2018年白洋淀底栖动物群落平均密度呈增加趋势.
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| 图 4 2009年和2018年白洋淀底栖动物群落各采样点密度(a、b)和生物量分布(c、d) Fig. 4 Density and biomass distributions of benthic communities in Baiyangdian in 2009 and 2018 |
就底栖动物生物量而言, 2009年白洋淀底栖动物群落生物量为315.93 g · m-2, 平均生物量为39.49 g · m-2；中度干扰区平均生物量最高为93.94 g · m-2, 重度干扰区平均最低为0.40 g · m-2(图 4c).2018年白洋淀底栖动物群落生物量为9114.34 g · m-2, 平均生物量为1139.29 g · m-2, 平均生物量最高值和最低值分别出现在中度干扰区(1954.80 g · m-2)和重度干扰区(734.23 g · m-2)(图 4d).相比于2009年, 2018年白洋淀底栖动物密度和生物量总体上呈增加趋势.
3.4 底栖动物群落结构时间分布特征2009年和2018年白洋淀底栖动物群落的H′值、D值和J值空间分异性较大(图 5).2009年, 白洋淀底栖动物群落D值、H′值和J值的均值分别为0.63、0.92和0.51；其中, D值(0.84)和H′值(1.13)均在中度干扰区最高, 而J值(0.53)在轻度干扰区最高.2018年, 白洋淀底栖动物群落D值、H′值和J值的均值分别为1.73、2.01和0.81；其中, D值(2.02)和H′值(2.21)在轻度干扰区最高, 而J值(0.84)在重度干扰区最高.与2009年相比, 2018年白洋淀底栖动物群落D、H′和J值的平均值均呈增加趋势.单因素方差分析结果表明, 仅D值(p < 0.05)呈显著差异.
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| 图 5 2009年和2018年白洋淀底栖动物的Shannon-Wiener多样性指数(H′)、Margalef丰富度指数(D)、Pielou均匀度指数(J)空间分布 Fig. 5 Spatial distribution of Shannon-Wiener diversity index (H′), Margalef richness index (D), Pielou evenness index (J) of benthic invertebrate community in Baiyangdian Lake in 2009 and 2018 |
将各类多样性指数平均值与环境变量进行相关性分析, 结果表明, 多样性指数平均值与一个或多个环境因子存在显著相关关系(表 1).2009年白洋淀底栖动物群落的H′值(r=-0.745, p < 0.05)、D值(r=-0.714, p < 0.05)和J值(r=-0.772, p < 0.05)与沉积物TNs呈显著负相关；2018年白洋淀底栖动物群落的D值与WD(r=0.879, p < 0.01)和DO(r=0.743, p < 0.05)呈正相关, 而D值与TP(r=-0.913, p < 0.01)、TN(r=-0.794, p < 0.05)、NO3-(r=-0.848, p < 0.01)和TNs(r=-0.873, p < 0.01)呈负相关.H′值与WD(r=0.731, p < 0.05)呈正相关, 与TP(r=-0.752, p < 0.05)和NO3-(r=-0.722, p < 0.05)呈负相关.J值与环境变量无相关关系.
| 表 1 底栖动物群落多样性指数与环境变量的Pearson相关性 Table 1 Pearson correlation between benthic community diversity index |
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运用RDA分析, 分别对2009年和2018年白洋淀底栖动物群落与环境因子的相关性进行研究.结果表明, 2009年白洋淀底栖动物群落主要与4种环境因子(WD、pH、TOCs和PO43-)呈显著相关关系, 轴1和轴2共解释了84.9%的群落结构变化, 其中, pH(p < 0.05)和WD(F=5.3, p < 0.05)对群落变异的解释度分别为54.7%和23.4%.轴1和轴2分别与pH和WD呈正相关.此外, WD与甲壳类和软体动物呈正相关, pH与环节动物和昆虫类动物呈显著正相关(图 6a).
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| 图 6 2009年(a)和2018年(b) 底栖动物群落物种组成与环境因子的RDA排序图 Fig. 6 RDA ranking of benthic animal species composition and environmental factors in 2009 (a) and 2018 (b) |
2018年白洋淀底栖动物群落与4种关键环境因子(TPs、TOCs、WD、pH)呈显著相关关系, 共解释了61.98%的群落结构变化, 其中, TPs对群落变异的解释度为43%(图 6b).其中, 轴1与TPs呈负相关, 而与TOCs呈正相关.此外, TPs和TOCs分别与昆虫类/环节动物和甲壳类/软体动物呈正相关, 而WD与昆虫类和环节动物呈负相关.
4 讨论(Discussion) 4.1 人为干扰对白洋淀水环境的影响自20世纪60年代以来, 由于人为活动(包括水库的开发、地下水开采、农业灌溉和土地利用等)和多种气候因素的影响, 导致白洋淀水量下降(Jing et al., 2019), 湖泊面积萎缩；此外, 上游工业废水、生活废水和畜禽养殖废水通过各种途径源源不断汇入淀区, 进一步加剧了白洋淀湖泊污染(Zhang et al., 2020; 王东升等, 2020), 这也导致白洋淀水生生物种类减少(Yang et al., 2014).此前的研究结果表明：1988—2017年白洋淀水质总体呈恶化趋势, 水质下降主要是由于入淀水量减少和废水的直接排放(王欢欢等, 2020).与2009年相比, 2018年多数水质和沉积物理化参数的值较低, 如：总氮和总磷2009年的平均值分别为0.28 mg · L-1和4.84 mg · L-1, 2018年分别为0.15 mg · L-1和2.68 mg · L-1, 表明白洋淀水质和沉积物质量出现好转趋势(王欢欢等, 2020).这与雄安新区成立后白洋淀流域实施多项流域综合治理措施有关(刘鑫等, 2020).例如, 引黄入冀补淀等生态调水工程, 持续的调水可以有效稀释污染物, 促进污染物的平流和扩散(Quan et al., 2020).
4.2 白洋淀底栖动物群落结构和多样性尽管已对白洋淀进行了多次调水(Tang et al., 2018), 但生态系统依然较为脆弱, 且生态功能退化(Yu et al., 2017), 如水生生物(水生高等植物(刘世存等, 2020)、鱼类和浮游生物(崔秀丽等, 1999; 李云虎等, 2013; 付显婷等, 2020)、底栖动物(Yan et al., 2020))多样性降低、景观破碎化等.
其中, 大型底栖动物因其对外界环境质量变化较为敏感, 且活动能力较差, 进而其群落组成及多样性更容易受自然和人为干扰的影响(芦康乐等, 2020).具体表现为白洋淀底栖动物种群数量减少, 生物多样性降低, 耐污种在生物群落中比例增加(Yan et al., 2020).如：底栖动物种类从1958年的53种减少到1975年的35种, 1994年进一步下降到21种(Xu et al., 1998).本研究结果表明, 白洋淀底栖动物的种类和平均密度在2018年分别为24种(属)和823 ind · m-2；与2009年相比, 其种类和生物量均呈现增加趋势.此外, 在2018年白洋淀底栖动物群落的优势种从耐污种(谢松等, 2010; 杨雨风等, 2019)向清洁种(如：中华米虾(Caridina denticulata)和日本沼虾(Macrodrachium nipponensis)等清洁种)和耐污种共存转变.就多样性指数而言, 与2009年相比, 白洋淀底栖动物群落丰富度指数值(1.73)、多样性指数值(2.01)和均匀度指数值(0.81)均有所提高(谢松等, 2010; 杨雨风等, 2019).因此, 近年来白洋淀底栖动物种类、种群丰度和均匀度呈现增加的趋势.
这可能与白洋淀实施生态补水措施有关(刘鑫等, 2020).生态补水使白洋淀水位升高, 水面面积得到一定程度恢复(杨薇等, 2020), 引起底栖物种增加.根据岛屿生态学理论, 物种数量与生境面积呈正相关, 物种数量随水面面积增加而增加, 并趋于稳定(田世民等, 2010).遥感调查结果亦可证实, 1995年白洋淀水域面积为177 km2, 而2005年仅为53 km2, 2015年“引黄济淀”后为78.5 km2(王东升等, 2020).另外, 在海珠湿地底栖动物群落的研究中, 发现水面面积较大的水体可以承载更多的物种(黄业辉等, 2020)；小南湖在进行生态补水后, 湖区的水生生态环境得到改善, 底栖动物群落物种多样性也随之增加(虞左明等, 1997)；这些研究与本研究结果相似.本研究也表明D和H′值与水深(WD)呈正相关, 随着水位的升高, 底栖动物丰富度和多样性均会升高.湖泊水域面积越大, 环境异质性越强, 其抗干扰能力越强, 物种多样性越高(Wagner et al., 2014).
就空间分异性而言, 2009年和2018年底栖动物群落的密度、生物量及H′值、D值均在重度干扰区呈现最低值(图 4).这与其它研究的结果类似, 如对滦河(沈月含等, 2020)和北京市(何玉晓等, 2020)河流的研究结果表明, 在人为干扰较强的区域, 底栖动物群落的多样性指数和丰富度指数值较低.由于人为干扰会影响河流的形态、流速、水质, 也会降低生境的复杂程度(Rana et al., 2017), 进而影响底栖动物的生存环境, 导致生物多样性降低(Tang et al., 2006; Strayer et al., 2010; 沈洪艳等, 2015; Solis et al., 2016; 吴红斌等, 2017).大量研究表明, 人为干扰成为影响底栖动物群落结构的主要原因(Cai et al., 2012; 李艳利等, 2015; Cai et al., 2017).
4.3 环境因子对底栖动物群落结构的影响湖泊环境理化因子与底栖动物群落的种类组成、生物量和分布有着显著相关性(王银东等, 2005).本研究结果表明, 底栖动物群落结构和多样性的主要环境影响因子呈显著时空差异.在2009年pH和WD为影响底栖动物群落结构的主要环境因子, 该研究结果与在高岚河(许亚红等, 2019)、淮河流域(刘祥等, 2016)、长荡湖(尹子龙, 2020)的研究结果类似, 在水位较深的区域底栖动物群落中的软体动物和甲壳类动物的密度较高.pH值对底栖动物群落的繁殖能力影响较大, 会导致底栖无脊椎动物多样性降低(李永刚等, 2018).而2018年底栖动物群落结构的主要环境影响因子为沉积物中的TPs, 这与杭州西溪湿地(路强等, 2013)的研究结果类似, 底泥中的总磷含量与底栖动物群落密度呈正相关.
就空间差异性而言, 研究区不同, 大型底栖动物群落的主要影响因素也不同.影响大型底栖动物群落的环境因素非常复杂, 不同研究区对同一底栖动物的主要影响因素也有所不同(朱利明等, 2019).此前研究表明水体的T(王丑明等, 2016)、DO(孟云飞等, 2019)和TP、TN等理化因子(孙枭琼等, 2019)影响着底栖动物群落的空间分布；而本研究中这些环境因子对底栖动物群落结构的影响不显著.此外, 针对杭州西溪湿地的研究表明(路强等, 2013), 随着水体深度的增加, 大型底栖动物的密度和种类数通常减少；而本研究中水深与软体动物和甲壳类动物密度呈正相关, 而昆虫类和环节动物的密度则随着水深的增加而减小, 这可能与研究区不同有关.
就时间变化而言, 底栖动物群落结构和多样性的主要环境影响因子呈现显著的时间变化趋势.本研究结果表明, 在2009年WD是白洋淀底栖动物群落结构和多样性的主要环境影响因子；而2018年白洋淀底栖动物群落分布与WD不相关, 这主要是因为经过长期的生态调水, 白洋淀水位提高, 水域面积增加.根据限制因子定律, WD已经不成为底栖动物分布的限制因子.随着雄安新区的成立, 白洋淀的生态补水趋于稳定, 形成了“引黄济淀”、“两库连通”、“南水北调”等多源补水态势(刘世存等, 2020).
5 结论(Conclusions)1) 就白洋淀底栖动物群落种类而言, 物种数量和密度均呈增加趋势.2009年采集了底栖动物大型底栖动物群落21(属)种, 而2018年采集了24(属)种；平均生物量由2009年的39.49 g · m-2上升到2018年的1139.29 g · m-2；就空间分异规律而言, 底栖动物群落的密度、生物量均在重干扰区呈最低值.
2) 白洋淀底栖动物群落多样性指数呈增加趋势.与2009年相比, 2018年白洋淀底栖动物群落Margalef丰富度指数D值(1.73)、Shannon-Wiener多样性指数H′值(2.01)和Pielou均匀度指数J值(0.81)增加的比例分别为174.60%、118.47%和58.82%.
3) 2009年和2018年白洋淀底栖动物群落组成结构主要影响因子呈现时间差异性, 在2019年主要环境影响因子为pH/WD, 而在2018年为沉积物中的TPs.
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