环境科学学报  2021, Vol. 41 Issue (9): 3620-3630
引用本文
付雨, 剧泽佳, 付耀萱, 等. 2021. 白洋淀优势水生植物中喹诺酮类抗生素的生物富集特征及其与环境因子相关性研究[J]. 环境科学学报, 41(9): 3620-3630.
Fu Y, Ju Z J, Fu Y X, et al. 2021. The bioaccumulation of Quinolones (QNs) in the dominant macrophytes and the correlation with environmental factors in Baiyangdian Lake[J]. Acta Scientiae Circumstantiae, 41(9): 3620-3630.
白洋淀优势水生植物中喹诺酮类抗生素的生物富集特征及其与环境因子相关性研究    [PDF全文]
付雨1, 剧泽佳1, 付耀萱1, 田沛龙1, 张璐璐1,2, 赵鑫宇1, 陈慧1, 崔建升1,2    
1. 河北科技大学环境科学与工程学院, 石家庄 050000;
2. 河北省污染防治生物技术实验室, 石家庄 050000
收稿日期: 2020-11-30; 修回日期: 2021-01-23; 录用日期: 2021-01-23
基金项目: 河北省自然科学基金（No.D2019208152）
作者简介: 付雨(1995-), 女, E-mail: 15530562201@163.com
通讯作者（责任作者）: 张璐璐, E-mail: zhanglulu19850703@163.com
摘要：利用超高效液相色谱串联质谱法（HPLC-MS）对白洋淀水体和水生植物中喹诺酮类（Quinolones，QNs）抗生素进行检测，并探究QNs在水生植物的生物富集特征及其与环境因子的相关性.研究结果表明：①在水生植物中，氧氟沙星（Ofloxacin，OFL）和氟甲喹（Flumequine，FLU）的检出率最高（Freq=100%），其次为马波沙星（Ciprofloxacin，CIP）和氟罗沙星（Fleroxacin，FLE）（Freq≥50%），其余QNs检出率小于40%（Freq≤40%）；水生植物中∑QNs浓度为34.6~290.9 ng·g-1，其中FLU和OFL平均浓度最高；②在白洋淀水体中，∑QNs浓度为0.738~2004.000 ng·L-1，其中FLU平均浓度最高（168.0 ng·L-1）；③QNs在水生植物中的生物富集系数（Bioconcentration factors，BCF）（L·kg-1）为170.1（BCFORB）~2 836.0 L·kg-1（BCFFLU），这表明QNs在水生植物中的生物富集能力较高；④检出率较高的FLU、OFL、FLE的营养放大因子（Trophic magnification factors，TMF）为0.712（TMFQNs）~3.646（TMFFLE），其中OFL呈营养放大，而FLU、FLE呈营养稀释；⑤相关性分析结果表明ENR、MAR、OFL和ORB的BCF与水深（WD）、温度（T）、透明度（SD）、溶解氧（DO）和沉积物总有机碳（TOCs）呈显著正相关；而与化学需氧量（COD）、总磷（TP）、总氮（TN）、NO3-N、PO43-、沉积物总碳（TCs）、沉积物总氮（TNs）和NH3-Ns呈显著负相关；TMFFLU和TMFFLE与TP、TN、NO3-N、NH3-Ns呈显著负相关，这表明生活污水和养殖废水对QNs的贡献最大.本研究结果将为提高水生植物对抗生素的修复效果，以及白洋淀生态修复和风险管控提供理论依据和数据支撑.
关键词：白洋淀    喹诺酮类抗生素(QNs)    优势水生植物    生物富集    空间分异    环境因子    
The bioaccumulation of Quinolones (QNs) in the dominant macrophytes and the correlation with environmental factors in Baiyangdian Lake
FU Yu1, JU Zejia1, FU Yaoxuan1, TIAN Peilong1, ZHANG Lulu1,2, ZHAO Xinyu1, CHEN Hui1, CUI Jiansheng1,2    
1. College of Environmental Science and Technology, Hebei University of Science and Technology, Shijiazhuang 050000;
2. The Biological Technology Laboratory for Pollution Control in Hebei Province, Shijiazhuang 050000
Received 30 November 2020; received in revised from 23 January 2021; accepted 23 January 2021
Abstract: The concentrations of Quinolones (QNs) in water and macrophytes samples were determined by using high performance liquid chromatography tandem mass spectrometry (HPLC-MS). Correlation analysis was conducted between the bioaccumulation for QNs in macrophytes and environmental parameters in Baiyangdian Lake. The results showed that: ①The detection frequency of Ofloxacin (OFL) and Flumequine (FLU) in macrophytes was the highest (Freq=100%), followed by Ciprofloxacin (CIP) and Fleroxacin (FLE) (Freq≥50%), while the detection rate of other QNs was less than 40% (Freq≤40%); While in the macrophyts, the concentrations of ∑QNs varied from 34.6 ng·g-1 to 290.9 ng·g-1, thereinto, the average concentrations of FLU and OFL were the highest; ②The concentrations of ∑QNs in water varied from 0.738 to 2 004.000 ng·L-1, and the average concentrations of FLU (168.0 ng·L-1) was the highest. ③The bioaccumulation factors (BCF) of QNs in macrophytes were in the range of 170.1 (BCFORB)~2836.0 (BCFFLU) L·kg-1, which indicated that the bioaccumulation of QNs was high in macrophytes. ④The trophic magnification factors (TMF) of FLE, FLU, and OFL varied from 0.712 (TMFQNs) to 3.646 (TMFFLE), indicating OFL appeared trophic magnification, while FLU and FLE appeared trophic dilution; ⑤Through correlation analysis, the results showed that the BCF of ENR, MAR, OFL and ORB were significant positively correlated with Water depth (WD), Temperature (T), Secchi depth (SD), Dissolved oxygen (DO), and Total organic carbon (TOCs); while significant negatively correlated with Chemical oxygen demand (COD), Total phosphorus (TP), Total nitrogen (TN), Nitrate nitrogen (NO3--N), PO43-, Total carbon (TCs), Total phosphorus (TNs), and NH3-Ns. TMFFLU and TMFFLE were significantly negative correlated to TP, TN, NO3-N, and NH3-Ns, indicating that domestic sewage and aquaculture wastewater contributed most to QNS. The results of this study will provide theoretical basis and support for improving the remediation of macrophytes on antibiotics, ecological restoration and risk control of Baiyangdian Lake.
Keywords: Baiyangdian Lake    quinolones    dominant macrophytes    bioaccumulation    spatial distribution    environmental parameters    
1 引言(Introduction)

抗生素(Antibiotics)通常用于人类用药或兽用药, 以及动物生长促进剂(Klaus, 2009；Zhu et al., 2013).我国作为抗生素最大的生产国和使用国, 从1990—2017年, 抗生素消费量从11700 t增加到120000 t, 尤其是在2013年, 我国抗生素使用量高达162000 t(Luo et al., 2011；Zhang et al., 2015).抗生素因其分子较大, 不能被机体完全吸收, 约90%以母体化合物或代谢产物随粪便或尿液排出体外(Yang et al., 2011；Carvalho et al., 2016).由于目前污水处理厂并没有专门针对抗生素的处理工艺, 一些抗生素类物质未能在污水处理过程中有效去除, 可通过生活污水、制药企业废水、农业和养殖业污水的直接排放以及垃圾填埋场的渗滤液等途径源源不断的进入水环境(Hirsch et al., 1999；Klaus et al., 2009；Ma et al., 2016).虽然水环境中的抗生素浓度较低(一般为ng·L-1或μg·L-1), 但长期低浓度的抗生素仍然会对水生生物产生不利影响(Gao et al., 2012；Bouki et al., 2013；Deng et al., 2016), 在水生生态系统中可通过食物网发生生物累积和营养传递(Ma et al., 2009；闫赛红等, 2015；Liu et al., 2018；申立娜等, 2020), 会使微生物群落的呼吸作用和硝化作用受到抑制, 从而使微生物多样性降低.

抗生素在湖泊中的污染日益严峻(Wang et al., 2017；Ding et al., 2017), 如北美五大湖(Blair et al., 2013)和美国日内瓦湖(Chèvre et al., 2014)中磺胺类抗生素的最高浓度分别为61.0 ng·L-1和130.0 ng·L-1；而我国湖泊中抗生素的污染形势亦不容乐观, 如：白洋淀喹诺酮(QNs)类抗生素浓度高达3484.0 ng·L-1(Cheng et al., 2017), 洪湖中QNs浓度为601.0 ng·L-1(Wang et al., 2017)和巢湖中QNs浓度为316.0 ng·L-1(Tang et al., 2015).由于抗生素会影响水生生物的生长、发育以及功能, 因此越来越多的研究开始关注抗生素污染湖泊的生态修复, 其中水生植物在抗生素污染湖泊中具有显著修复效果.如：蕨类植物满江红(Azolla imbricata(Roxb. ex Griff.)Nakai)对水中的磺胺间二甲氧嘧啶有去除能力, 植物体内残留量仅占3%(Forni et al., 2001)；水浮连(Pistia stratiotes)根部分泌物可以有效去除废水中的土霉素(Gujarathi et al., 2005)；大漂(Pistia stratiotes)和凤眼莲(Eichhornia crassipes)可以去除水中多种抗生素, 且修复功能存在差异.其中, 凤眼莲对盐酸四环素的去除效率高于90%(陈小洁等, 2012).由此可见, 此前研究多集中于水生植物对抗生素的修复效果和去除效率, 而有关抗生素在水生生物体中的富集较为缺乏.目前, 有关自然水环境中抗生素生物富集的研究多集中于鱼类、底栖动物的生物累积特征(Li et al., 2012；Liu et al., 2017；Xie et al., 2017), 结果表明许多抗生素具有较强的生物富集能力, 并且生物的富集特征与环境因子呈现显著相关性.鉴于此, 为了更好的提高水生植物对抗生素污染湖泊的修复效果, 有必要对抗生素污染湖泊中水生植物的生物富集特征及其主要环境影响因子进行研究.

白洋淀被誉为“华北明珠”, 是华北平原最大的浅水草型湖泊, 水生植物对于维持白洋淀生态系统健康极为重要.然而, 白洋淀长期遭受保定市城市污水、养殖废水以及周边居民生活污水排放的影响, 与其它湖泊相比, 白洋淀抗生素污染水平相对较高(Li et al., 2012；Cheng et al., 2014；申立娜等, 2019).如：白洋淀水体和沉积物中QNs浓度分别为0.740~2004.00 ng·L-1和0.510~1540.00 ng·g-1, 且QNs在水生生物体内也被检出(Li et al., 2012；Cheng et al., 2014；Cheng et al., 2017；Zhang et al., 2020).此前研究结果表明, 白洋淀环境因子和QNs呈显著空间差异性(Cheng et al., 2014；Zhang et al., 2019), 且生物体内抗生素的浓度与环境因子密切相关(刘珂等, 2018).因此, 为了明晰典型抗生素在水生植物中的生物累积和营养传递行为及其主要环境影响因子, 本文以白洋淀为研究区, 选取QNs为典型抗生素, 分析优势水生植物中QNs浓度, 探讨QNs在优势水生植物中的生物富集特征和营养传递行为, 建立优势水生植物中QNs与环境因子的相关性, 以期为白洋淀生态修复和风险管控提供理论依据和数据支撑.

2 采样与方法(Sampling and methods) 2.1 样品采集

2018年4月和8月, 本研究在白洋淀25个采样点(图 1)采集了水体、沉积物和水生植物样品.每个采样点采集4 L表层水, 做好标记, 保存于冷藏箱中, 运回实验室于-20 ℃冰柜内储存待用(申立娜等, 2019)；在各个采样点使用干净的不锈钢铲采集足量的沉积物样品, 并装袋标记, 24 h内运送至实验室, 在-20 ℃的黑暗中冷冻保存, 待实验(刘珂等, 2018)；共采集10种优势水生植物, 包括篦齿眼子菜、金鱼藻、菹草、附着藻、槐叶萍、浮萍、荷叶、黄花狸藻、穗花狐尾藻、水鳖；每种水生植物样品不少于8株, 共采集84株, 两批次样品混合后进行测定分析；水样进行理化分析(水深(Water depth, WD)、水温(Temperature, T)、pH、溶解氧(Dissolved oxygen, DO)、透明度(Secchi depth, SD)、化学需氧量(Chemical oxygen demand, COD)、总磷(Total phosphorus, TP)、总氮(Total nitrogen, TN)、氨氮(Ammonia nitrogen, NH4+-N)、硝氮(Nitrate nitrogen, NO3--N)和PO43-等).

图 1 白洋淀采样点示意 Fig. 1 Sampling sites of Baiyangdian Lake

将沉积物样品转移至玻璃盘中并在-50 ℃条件下进行冷冻干燥3 d, 粉碎, 过10目筛后, 装袋冷冻保存(刘珂等, 2018).总碳(Total carbon, TCs)和总氮(Total-phosphorus, TNs)根据GB/T 27855—2011和GB 7173—1987标准方法进行测定, 根据GB 9834—1988标准方法测定总有机碳(Total organic carbon, TOCs), 根据HJ 634—2012标准方法测定氨氮(NH3-Ns)和硝氮(NO3--Ns)(申立娜等, 2019).

2.2 QNs测定 2.2.1 水生植物样品前处理

称取0.25 g大型植物的冻干样品, 并将其放入一个22 mL不锈钢提取池中, 该提取池位于连接三瓶溶剂控制器的ASE350系统中.在提取之前, 将样品加入氘化和13C标记的类似物, 并在4 ℃的黑暗中平衡12 h.提取溶剂为丙酮/甲醇(1/1, V/V).操作条件如下：萃取温度：70 ℃；萃取压力：1500 psi；预热时间：5 min；静态萃取：5 min；最终萃取体积：60 mL, 冲洗体积：萃取池体积的60%；氮气吹扫时间：90 s；萃取循环次数：3次.提取后, 用Büchi Labortechnik AG(瑞士)的Syncore®平行浓缩蒸发仪将总的35 mL提取物浓缩至1 mL, 然后用200 mL超纯水稀释.如上文所述, 将稀释液装载到预处理的Oasis HLB滤芯上, 以进行进一步清理(Zhang et al., 2020).

2.2.2 质量控制

QNs抗生素采用外标法定量.以甲醇水(V∶V=1∶1)逐级稀释储备液(1 μg·mL-1)制备0.1、0.5、1.0、5.0、10.0、100.0 ng·mL-1 6个系列标准溶液, 经HPLC-MS分析获得质量浓度与峰面积的标准曲线, 相关系数均大于或等于0.99, 各样品中QNs抗生素的回收率为76.8%~102.6%.

2.3 QNs在水生植物中的富集与传递

水生植物对QNs的累积效应用生物富集系数(Bioconcentration factors, BCF)表征(Arnot et al., 2006), 计算公式见式(1).

(1)

式中, C植为水生植物体内QNs含量(ng·g-1), C水为水体中QNs的质量浓度(ng·L-1).

QNs在水生植物中的营养传递水平用营养放大因子(Trophic magnification factor, TMF)表征, 计算公式如下：

(2)
(3)

式中, TL为水生植物的营养级, a为y轴的截距, b为斜率.

水生植物的营养级由文献(Post et al., 2002)计算

(4)

式中, δ15N植为水生植物的同位素值, δ15N基准为基准生物(中国圆田螺)的平均同位素值, 其值选择之前研究(Gujarathi et al., 2005)中的数值(10.36‰(生境1)、9.43‰(生境2)和8.74‰(生境3))计算, 2.98是每个营养级水平的预期δ15N值(Iglesias et al., 2017), 2是基线生物(中国圆田螺)的理论营养级水平(Ponsard et al., 2003；周品成等, 2019).白洋淀水生植物同位素δ15N分析和结果详见之前研究(Gujarathi et al., 2005).

2.4 数据统计与分析

采用SPSS 24.0软件进行统计分析和单因素方差检验(One-way ANOVA), p < 0.05表明存在显著差异.利用ArcGIS 10.6软件和Origin 2018软件制图.BCF和TMF与环境因子间的相关性采用SPSS 24.0软件进行Spearman秩相关分析.

3 结果(Results) 3.1 白洋淀水体和沉积物理化特征以及QNs浓度特征

依据白洋淀水体和沉积物理化特征(表 1), 将采样点进行聚类分析, 结果显示25个采样点可分为3个生境：生境1(Ⅰ、Ⅱ区)、生境2(Ⅴ、Ⅷ区)和生境3(Ⅲ、Ⅳ、Ⅵ、Ⅶ区).生境1主要受废水排水影响, 生境2主要受当地水产养殖和人口密集村庄影响, 生境3受人类活动干扰较少.白洋淀水体和沉积物理化参数结果表明, 大部分理化参数(COD、TP、TN、NH3-N、NO3-N、PO43-、TCs、TNs、NH3-Ns)呈现生境1>生境2>生境3的趋势, 其中DO、COD、TP和TN超出Ⅲ类水水质标准(GB3838—2002).结果表明白洋淀水体和理化参数呈现显著的空间差异.

表 1 白洋淀水体和沉积物主要理化特征 Table 1 The physico-chemical properties of water and sediment

白洋淀水体中共检出11种QNs, 其中FLU检出率最高(100%), 其次为OXO(61.7%)和OFL(59.6%)；∑QNs浓度为0.738~2004.000 ng·L-1, 最大值出现在生境1(1 055.000 ng·L-1), 最小值在生境3(260.500 ng·L-1), 3个生境∑QNs平均浓度为611.0 ng·L-1, 其中, FLU的平均浓度最高(168.0 ng·L-1), 其最大值(963.000 ng·L-1)出现在生境1；最小值(0.738 ng·L-1)出现在生境3；除PIP、OXO和ENR外, 其余QNs均呈现生境1>生境2>生境3的趋势(图 2a).

图 2 白洋淀水体QNs质量浓度(a)及QNs在沉积物中的浓度(b) Fig. 2 Concentration of QNs in water (a) and in sediment(b) of Baiyangdian Lake

白洋淀沉积物中共检出9种QNs, 其中FLU检出率最高(100%), 其次为OXO(78.3%)和OFL(60.9%)；∑QNs浓度为0.541~1540.000 ng·g-1, 其最大值(626.500 ng·g-1)出现在生境1, 最小值(171.500 ng·g-1)出现在生境3；在9种QNs中, NOR平均浓度最高(128.0 ng·g-1), 其最大值为535 ng·g-1；CIP平均浓度最低(2.840 ng·g-1), 其最大值为11.600 ng·g-1, 除OFL、PIP和ENR, 其余QNs均呈现生境1>生境2>生境3的趋势(图 2b).白洋淀水体和沉积物中QNs呈现显著空间差异.

3.2 白洋淀优势水生植物空间分异特征

最大生物量出现在(烧车淀)S3(1335 g·gm-2), 最小值出现在(淀头)S5(203.0 g·gm-2)(图 3).金鱼藻的生物量较高(308.6 g·gm-2), 而水鳖的生物量较低(5.938)；金鱼藻的生物量在(枣林庄)S4较高(517.5 g·gm-2), 在圈头较低S6(173.3 g·gm-2).金鱼藻和浮萍最高, 频率为1, 穗花狐尾藻和水鳖最低, 频率为0.1250.(藻苲淀)S1水生植物出现频率较高(0.8570), 在S1点, 荷叶的生物量占比最高(45.54%)；结果表明, 白洋淀水生植物的生物量和分布呈现显著的空间差异.

图 3 白洋淀优势水生植物的时空分异特征 Fig. 3 The spatial distribution of aquatic plants in Baiyangdian Lake
3.3 白洋淀优势水生植物的QNs浓度

白洋淀水生植物中共检出10种QNs, 其中FLU和OFL检出率最高(100%), 其次为FLE和CIP(≥50.0%), QNs平均浓度为2.49(ORB)~48.03(FLU)ng·g-1(图 4).水生植物中∑QNs浓度为34.6~290.9 ng·g-1.其中, 穗花狐尾藻中∑QNs平均浓度最高(167.8 ng·g-1), 槐叶萍中∑QNs平均浓度最低(60.69 ng·g-1).CIP(36.84 ng·g-1)和FLU(48.03 ng·g-1)在水生植物体内的平均浓度高于其它QNs(< 20.00 ng·g-1)；除ENO、ENR、NOR和PIP外, 其余QNs均呈现生境1>生境2>生境3, 与水体中QNs浓度空间分布一致.

图 4 水生植物中QNs含量特征 (空白部分表示未检出) Fig. 4 Characteristics of QNs in macrophytes

不同QNs在不同水生植物中的丰度如图 5所示, 篦齿眼子菜、金鱼藻、附着藻和荷叶中QNs检出种类较多(>5种).水生植物中FLU平均相对丰度最高(51.5%), 其最高丰度(81.0%)在生境3的槐叶萍中, 最低丰度(23.0%)在生境1的篦齿眼子菜中, 其次为OFL(17.1%), 其最高丰度(32.0%)在浮萍中, 最低丰度在(篦齿眼子菜)中；ORB的相对丰度最小.结果表明, 白洋淀水生植物中QNs丰度呈现显著空间差异, 与水体中QNs质量浓度基本一致, 表明水生植物中与其生活的水环境中QNs浓度特征具有一定相似性.

图 5 白洋淀3个生境水生植物中QNs丰度特征 Fig. 5 Characteristics of QNs in macrophytes of three habitats in Baiyangdian Lake
3.4 白洋淀QNs在优势水生植物中的BCF和TMF

白洋淀优势水生植物中QNs的BCF结果见图 6和表 2.水鳖的BCF平均值最高(335.3 L·kg-1), 槐叶萍的BCF平均值最低(167.1 L·kg-1)；除了黄花狸藻和水鳖外, 其余水生植物体内QNs的BCF呈现生境3>生境2>生境1, 黄花狸藻和水鳖体内QNs的BCF在生境2值最小.

图 6 优势水生植物QNs的BCF Fig. 6 BCF of QNs in macrophytes

表 2 白洋淀3个生境中优势水生植物中QNs的BCF Table 2 Observed BCF of QNs in macrophytes from three habitats in Baiyangdian Lake 

由表 2可知, BCFFLU平均值最高(2836.0 L·kg-1), BCFORB的平均值最低(170.1 L·kg-1)；BCF在生境1的范围为185.0 L·kg-1(BCFORB)~2691.0 L·kg-1(BCFFLU), 生境2为152.0 L·kg-1(BCFORB)~2549.0 L·kg-1(BCFFLU), 生境3为173.4 L·kg-1(BCFORB)~3267.0 L·kg-1(BCFFLU).结果表明, 白洋淀优势植物中QNs的BCF呈现显著的空间差异.

方差分析结果表明, 水生植物δ15N稳定同位素在不同生境存在差异性(表 3), 生境1(6.980‰(浮萍)~8.070‰(篦齿眼子菜))和生境2(6.330‰(附着藻)~7.460‰(篦齿眼子菜))的δ15N高于生境3(6.180‰(附着藻)~7.130‰(黄花狸藻)).就水生植物类而言, 浮萍的δ15N值最低(6.980‰), 篦齿眼子菜的最高(8.070‰).3个生境中各水生植物营养级(TL)为0.870~1.460；篦齿眼子菜的营养级最高(1.440), 为1.230(生境1)~1.440(生境3)；浮萍的营养级最低(0.870), 为0.870(生境1)~1.200(生境3)；δ15N稳定同位素的空间分布特征为：生境3(1.140~1.460)>生境2(0.960~1.340)>生境1(0.8700~1.230).结果表明, 白洋淀同种水生植物的营养级存在显著的空间差异.

表 3 白洋淀水生植物δ15N稳定同位素和营养级(TL)空间差异 Table 3 Spatial variation of stable isotope diagram (δ15N) and trophic level (TL) of macrophytes in Baiyangdian Lake

在本研究中, 优势水生植物中QNs的浓度和检出率均呈现较大差异.因此, 为了计算TMF数据的准确性, 选择检出率>50%的QNs(FLU、FLE、OFL)和∑QNs来计算优势水生植物的TMF值(图 7), 3个生境中QNs的TMF为0.712 (TMFQNs, 生境1)~3.646(TMFFLE, 生境3).FLU、FLE和OFL的TMF值都是在生境3最大, 其值分别为1.1176、3.6459、1.6098；FLU、OFL在生境2最低, 其值分别为0.9774、1.3066, 而FLE在生境1最低, 其值为1.8105；就QNs种类而言, TMF呈现出TMFFLE>TMFOFL>TMFFLU的趋势, 其中TMFFLE为1.810 5~3.6459, TMFOFL为1.3066~1.6098, TMFFLU为0.9774~1.1176.

图 7 3个生境中水生植物中QNs含量对数与TL的关系 (纵坐标单位ng·g-1；b1、b2和b3分别为生境1、生境2和生境3中对应的公式(2)中的b值；TMF1、TMF2和TMF3分别为生境1、生境2和生境3中鱼类的营养放大因子(TMF)) Fig. 7 Relationships between log-transformed concentrations of QNs and trophic levels (TL) in macrophytes from three habitats
3.5 白洋淀QNs的BCF和TMF与环境因子的相关性

Spearman秩相关分析结果表明(表 4), 环境因子与BCF存在相关性.结果表明, 部分QNs的BCF(如ENR、MAR、OFL和ORB)与水深(WD)、温度(T)、透明度(SD)、溶解氧(DO)和沉积物总有机碳(TOCs)在p < 0.01水平呈显著正相关, 相关性系数为1.000**；而与化学需氧量(COD)、总磷(TP)、总氮(TN)、NO3-N、PO43-、沉积物总碳(TCs)、沉积物总氮(TNs)和NH3-Ns在p < 0.01水平呈显著负相关, 相关性系数为-1.000**, 主成分分析结果显示, NO3-Ns和水深是水生植物中QNs生物富集因子的主要影响因子, 结果表明生活污水和养殖废水是水生植物中QNs的主要来源, 因此未来需要对白洋淀区域中生活污水和养殖废水的抗生素排放加强管理.TMFFLU和TMFFLE与TP、TN、NO3-N、NH3-Ns在p < 0.01水平呈显著负相关, 相关性系数为-1.000**.

表 4 环境因子与QNs的BCF/TMF的Spearman相关性 Table 4 Spearman rank correlation between environmental factors and the BCF/TMF of QNs
3.6 白洋淀QNs的BCF和TMF与水生植物生物量的相关性

Spearman秩相关分析结果表明, BCF和TMF与水生植物生物量存在相关性(相关性为-1.000**~1.000**).结果表明, 水生植物生物量与TMF呈显著正相关, 其中金鱼藻和荷叶的生物量与TMFOFL和TMFQNs在p < 0.01水平呈显著正相关, 相关性系数为1.000**；金鱼藻BCFCLP、BCFFLU、BCFNOR在p < 0.01水平呈显著正相关, 相关性系数为1.000**；黄花狸藻的生物量与BCFFLE、BCFORB在p < 0.01水平呈显著负相关, 相关性系数为-1.000**；浮萍的生物量与TMFNOR和BCFENO物量与BCFENO在p < 0.01水平呈显著正相关, 相关性系数为1.000**；这可能与高浓度抗生素对水生植物胁迫有关(周品成等, 2019).

4 讨论(Discussion) 4.1 白洋淀与国内其它湖泊水体和水生植物中QNs含量比较

QNs在我国地表水环境中被广泛检出, 其在水体中的浓度量级从ng·L-1到μg·L-1.本研究中白洋淀水体中∑QNs的浓度为0.740~1590.00 ng·L-1.与巢湖1月(Tang et al., 2015)、洪湖11月(Wang et al., 2017)和鄱阳湖1月(丁慧君等, 2017)等湖泊中抗生素相比, 白洋淀水体中QNs的浓度较高, 但低于太湖8月QNs浓度(武旭越等, 2016), 这可能与湖泊周围人为干扰强度密切相关.将本研究结果与之前白洋淀的研究结果相比, 本研究水体中∑QNs浓度低于Cheng等(2014)的研究结果, 这可能与近些年严格管控白洋淀入淀水质、生活污水集中处理以及对畜禽养殖业的管控有关(Zhang et al., 2015), 降低了白洋淀QNs的排放强度.

本研究水生植物中FLU浓度为19.4~107.0 ng·g-1、OFL浓度为4.16~60.60 ng·g-1和FLE浓度为ND~44.50 ng·g-1.与之前白洋淀的研究相比, 本研究中水生植物的QNs浓度低于Li等(2012)的研究结果(17.8~167.0 ng·g-1), 也低于中国北部沿海植物体中QNs的研究结果(0.7~1575.0 ng·g-1).这可能一方面是因为白洋淀水环境中抗生素浓度降低, 进而水生植物吸收到体内的浓度降低(陈小洁等, 2012；Cheng et al., 2014)；另一方面可能是由于近几年白洋淀水环境质量好转, 水生植物生物量显著增加(徐伟伟等, 2015；佟霁坤等, 2020), 进而产生了生物量稀释效应.

4.2 QNs的生物累积特征及其与环境因子的相关性

白洋淀3个生境中水生植物中10种QNs的BCF为151.9 L·kg-1(BCFNOR, 生境2)~3267.0 L·kg-1(BCFFLU, 生境3), 表明QNs在水生植物的生物富集相对较高(Iglesias et al., 2017).BCFFLU、BCFFLE、BCFCIP、BCFENR、BCFMAR、BCFENO、BCFPIP、BCFORB的平均值分别为2836、1990、1654、743、708、681、405和170 L·kg-1, 高于白洋淀之前的研究(10.39~667.70 L·kg-1(BCFCIP)、0.4977~9.3750 L·kg-1(BCFENR)、0.1858~19.9400 L·kg-1(BCFFLE))(Li et al., 2012)；明显低于之前鱼体内QNs的研究(88.0~214.0 L·kg-1(BCFOFL)、251.0~512.0 L·kg-1(BCFNOR)、545.0~2008.0 L·kg-1(BCFCIP)和4490.0 L·kg-1(BCFENR))；本研究中的TMFOFL(0.712~3.646)高于之前的白洋淀(Li et al., 2012)(0.380~0.52)和太湖(Xie et al., 2017)研究中的值(1.09~1.14)；环境因子对抗生素的归趋和残留起着重要的作用(Wenk et al., 2011；Petrie et al., 2015), 这种现象可能是环境因子在不同地区的时空差异所导致(Du et al., 2016；Xie et al., 2017).

TMFs/BCFs值受环境因素的影响.因此, 本研究将TMFs/BCFs与理化参数进行spearman秩相关分析.相关性结果表明, 多数理化参数与QNs的TMFs/BCFs显著相关.Kim等(2007)研究发现, 沉积物中有机质与抗生素发生强烈吸附, 当环境条件(如pH、抗生素解离形态等)发生改变时, 吸附在沉积物中的抗生素会解吸到水环境中, 从而被水生生物吸收到体内.本研究中pH对TMFs/BCFs的影响不大, 但在Bergsjo等(1978)研究中, pH是影响抗生素生物富集和传递的重要因素.当pH=7~8时, 磺胺二甲嘧啶的生物富集能力最强.且不同的解离形态的抗生素的吸附能力也存在差异(Trapp et al., 2010), 进而影响水生植物体内抗生素生物有效性以及BCFs/TMFs.本研究中温度是影响白洋淀水生植物体内抗生素富集与传递的主要因素, 环境温度的改变, 可以影响抗生素在水中和生物膜之间扩散过程(膜渗透性改变)、抗生素与蛋白质的结合速率和类脂质成分发生改变等, 影响抗生素的生物吸收和释放速率, 进而影响抗生素的生物吸附和释放来影响抗生素的生物富集和营养传递.

5 结论(Conclusions)

1) 白洋淀水体中QNs存在显著空间差异, 优势水生植物中QNs也存在空间差异, 且不同植物中QNs的浓度也存在差异.

2) 水生植物对QNs的生物富集系数在生境3最高, 其次为生境2和生境1；其中, OFL和FLE呈营养放大, FLU和∑QNs呈营养稀释.

3) 多数水体和沉积物理化参数与QNs在水生植物中的生物富集和传递行为显著相关.

4) 白洋淀水生植物生物量与QNs的BCF和TMF呈显著负相关, 会产生生物量稀释效应.

参考文献
Arnot J A, Gobas F A. 2006. A review of bioconcentration factor (BCF) and bioaccumulation factor (BAF) assessments for organic chemicals in aquatic organisms[J]. Environmental Reviews, 14(4): 257-297. DOI:10.1139/a06-005
Bergsjø T, Bergsjø T H. 1978. Absorption from water as an alternative method for the administration of sulphonamides to rainbow trout, salmo gairdneri. The significance of the pKa value of the sulphonamides and the pH and salt content of the water[J]. Acta Veterinaria Scandinavica, 19(1): 102-109. DOI:10.1186/BF03547646
Blair B D, Crago J P, Hedman C J, et al. 2013. Pharmaceuticals and personal care products found in the Great Lakes above concentrations of environmental concern[J]. Chemosphere, 93(9): 2116-2123. DOI:10.1016/j.chemosphere.2013.07.057
Bouki C, Venieri D, Diamadopoulos E. 2013. Detection and fate of antibiotic resistant bacteria in wastewater treatment plants: A review[J]. Ecotoxicol Environment Safety, 91(may 1): 1-9.
Carvalho I T, Santos L. 2016. Antibiotics in the aquatic environments: A review of the European scenario[J]. Environment International, 94(94): 736-757.
Cheng D, Liu X, Zhao S, et al. 2017. Influence of the natural colloids on the multi-phase distributions of antibiotics in the surface water from the largest lake in North China[J]. Science of the Total Environment, 578(feb.1): 649-659.
Cheng D M, Liu X H, Wang L, et al. 2017. Seasonal variation and sediment-water exchange of antibiotics in a shallower large lake in North China[J]. Science of the Total Environment, 476(apr.1): 266-275.
陈小洁, 李凤玉, 郝雅宾. 2012. 两种水生植物对抗生素污染水体的修复作用[J]. 亚热带植物科学, (4): 1-7.
Chèvre N. 2014. Pharmaceuticals in surface waters: Sources, behaviour, ecologica lrisk and possible solutions. Case study of Lake Geneva, Switzerland[J]. Esc English Studies in Canada, 38(38): 29-48.
丁惠君, 钟家有, 吴亦潇, 等. 2017. 鄱阳湖流域南昌市城市湖泊水体抗生素污染特征及生态风险分析[J]. 湖泊科学, 29(4): 848-858.
Du B, Haddad S P, Luek A, et al. 2016. Bioaccumulation of human pharmaceuticals in fish across habitats of a tidally influenced urban bayou[J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 35(4): 966-974. DOI:10.1002/etc.3221
Forni C, Cascone A, Cozzolino S, et al. 2001. Drugs uptake and degradation by aquatic plants as a bioremediation technique[J]. Minerva Biotecnologica, 13(2): 151-152.
Gao L, Shi Y, Li W, et al. 2012. Occurrence, distribution and bioaccumulation of antibiotics in the Haihe River in China[J]. Journal of Environmental Monitoring, 14(4): 1248-1255. DOI:10.1039/c2em10916f
Gujarathi, Ninad P, Han B B, et al. 2005. Phytoremediation of oxytetracycline from wastewater[C]. American Institute of chemical Engineers: 55-57
Hirsch R, Ternes T, Haberer K, et al. 1999. Occurrence of antibiotics in the aquatic environment[J]. Science of the Total Environment, 225(1/2): 109-118.
Ding H J, Wu Y X, Zhang W H., et al. 2017. Occurrence, distribution, and risk assessment of antibiotics in the surface water of Poyang Lake, the largest freshwater lake in China[J]. Chemosphere, 184: 137-147. DOI:10.1016/j.chemosphere.2017.05.148
Iglesias C, Meerhoff M, Johansson L S, et al. 2017. Stable isotope analysis confirms substantial differences between subtropical and temperate shallow lake food webs[J]. Hydrobiologia, 784(1): 111-123. DOI:10.1007/s10750-016-2861-0
Kim S C, Carlson K. 2007. Temporal and spatial trends in the occurrence of human and veterinary antibiotics in aqueous and river sediment matrices[J]. Environmental ence & Technology, 41(1): 50-57.
Klaus K. 2009. Antibiotics in the aquatic environment-A review-Part I[J]. Chemosphere, 75(4): 417-434. DOI:10.1016/j.chemosphere.2008.11.086
刘珂. 2018. 胶州湾典型海岸带沉积物中喹诺酮抗生素时空分布特征及风险评价[D]. 青岛: 青岛大学
Liu S S, Zhao H X, Lehmler H J, et al. 2017. Antibiotic pollution in marine food webs in Laizhou Bay, North China: Trophodynamics and human exposure implication[J]. Environmental Science & Technology, 51(4): 2392-2400.
Liu X, Lu S, Guo W, et al. 2018. Antibiotics in the aquatic environments: A review of lakes, China[J]. Science of the Total Environment, 627(JUN.15): 1195-1208.
刘叶新, 周志洪, 区晖, 等. 2018. 珠江广州河段沉积物中典型抗生素的污染特征[J]. 华南师范大学学报(自然科学版), 50(4): 52-58.
Li W, Shi Y, Gao L, et al. 2012. Occurrence of antibiotics in water, sediments, aquatic plants, and animals from Baiyangdian Lake in North China[J]. Chemosphere, 89(11): 1307-1315. DOI:10.1016/j.chemosphere.2012.05.079
Deng W J, Li N, Zheng H L, et al. 2016. Occurrence and risk assessment of antibiotics in river water in Hong Kong[J]. Ecotoxicology & Environmental Safety, 125: 121-127.
Petrie B, Barden R, Kasprzyk-Hordern B. 2015. A review on emerging contaminants in wastewaters and the environment: Current knowledge, understudied areas and recommendations for future monitoring[J]. Water Research, 72: 3-27. DOI:10.1016/j.watres.2014.08.053
Ponsard V S. 2003. Sources of Variation in Consumer-Diet δ15N Enrichment: A Meta-Analysis[J]. Oecologia, 136(2): 169-182. DOI:10.1007/s00442-003-1270-z
Po st, David M. 2002. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumptions[J]. Ecology, 83(3): 703-718. DOI:10.1890/0012-9658(2002)083[0703:USITET]2.0.CO;2
Ma R X, Wang B, Lu S Y, et al. 2016. Characterization of pharmaceutically active compounds in Dongting Lake, China: Occurrence, chiral profiling and environmental risk[J]. Science of the Total Environment, 557-558(Jul.1): 268-275.
申立娜, 张璐璐, 秦珊, 等. 2019. 白洋淀喹诺酮类抗生素污染特征及其与环境因子相关性研究[J]. 环境科学学报, 39(11): 3888-3897.
申立娜, 张璐璐, 秦珊, 等. 2020. 白洋淀喹诺酮类抗生素与微生物群落结构和多样性相关性研究[J]. 环境科学学报, 40(2): 574-584.
Tang J, Shi T, Wu X, et al. 2015. The occurrence and distribution of antibiotics in Lake Chaohu, China: Seasonal variation, potential source and risk assessment[J]. Chemosphere, 122(mar.): 154-161.
佟霁坤. 2020. 近十年白洋淀水质特征及营养状态分析[D]. 保定: 河北大学
Trapp S, Franco A, Mackay D. 2010. Activity-based concept for transport and partitioning of ionizing organics[J]. Environmental Science & Technology, 44(16): 6123-6129.
Wang Z, Du Y, Yang C, et al. 2017. Occurrence and ecological hazard assessment of selected antibiotics in the surface waters in and around Lake Honghu, China[J]. Science of the Total Environment, 609(dec.31): 1423-1432.
Wang W H, Wang H, Zhang W F, et al. 2017. Occurrence, distribution, and risk assessment of antibiotics in the Songhua River in China[J]. Environmental Science and Pollution Research, 24: 19282-19292. DOI:10.1007/s11356-017-9471-x
Wenk J, Von Gunten U, Canonica S. 2011. Effect of dissolved organic matter on the transformation of contaminants induced by excited triplet states and the hydroxyl radical[J]. Environmental Science & Technology, 45(4): 7945.
武旭跃, 邹华, 朱荣, 等. 2016. 太湖贡湖湾水域抗生素污染特征分析与生态风险评价[J]. 环境科学, 37(12): 4596-4604.
Xie Z X, Lu G H, Yan Z H, et al. 2017. Bioaccumulation and trophic transfer of pharmaceuticals in food webs from a large freshwater lake[J]. Environmental Pollution, 222: 356-366. DOI:10.1016/j.envpol.2016.12.026
徐伟伟, 胡维平, 邓建才, 等. 2015. 菹草生物量控制对群落中沉水植物生长及水质的影响[J]. 生态环境学报, 24(7): 1222-1227.
Yang S F, Lin C F, Lin Y C, et al. 2011. Sorption and biodegradation of sulfonamide antibiotics by activated sludge: Experimental assessment using batch data obtained under aerobic conditions[J]. Water Research, 45(11): 3389-3397. DOI:10.1016/j.watres.2011.03.052
闫赛红. 2015. 恩诺沙星与镉单一及复合污染对土壤微生物群落结构和功能的影响[D]. 泰安: 山东农业大学
Luo Y, Xu L, Michal R, et al. 2011. Occurrence and transport of tetracycline, sulfonamide, quinolone, and macrolide antibiotics in the Haihe River Basin, China[J]. Environmental Science & Technology, 45(5): 1817-1833.
Zhang L L, Qin S, Shen L N, et al. 2020. Bioaccumulation, trophic transfer, and human health risk of quinolones antibiotics in the benthic food web from a macrophyte-dominated shallow lake, North China[J]. Science of the Total Environment, 712: 136557. DOI:10.1016/j.scitotenv.2020.136557
Zhang L, Shen L, Qin S, et al. 2020. Quinolones antibiotics in the Baiyangdian Lake, China: Occurrence, distribution, predicted no-effect concentrations (PNECs) and ecological risks by three methods[J]. Environmental Pollution, 256(Jan.): 1134581-1134589.
Zhang Q Q, Ying G G, Pan C G, et al. 2015. Comprehensive Evaluation of Antibiotics Emission and Fate in the River Basins of China: Source Analysis, Multimedia Modeling, and Linkage to Bacterial Resistance[J]. Environmental ence & Technology, 49(11): 6772-6782.
周品成, 刘希强, 康兴生, 等. 2019. 4种水生植物对兽用抗生素去除效果比较[J]. 华南农业大学学报, 40(6): 67-73.
Zhu S, Chen H, Li J. 2013. Sources, distribution and potential risks of pharmaceuticals and personal care products in Qingshan Lake basin, Eastern China[J]. Ecotoxicology & Environmental Safety, 96: 154-159.